少年マイルスは、警官である父親の薫陶を受けた正義漢ではあったが、どこか周囲の環境に違和感を抱き続けていた。そんな彼は偶然から蜘蛛に噛まれ、はからずも異常な能力を身につけてしまった。それが彼に託された運命の能力であることをスパイダーマン、ピーターより指摘されたマイルスは困惑するが、その眼前でピーターは絶命してしまう。スパイダーマンの名を継ぎ、マイルスは時空の歪みを世界に齎さんと動く悪党キングピンを止めようとするが、今の彼には能力の制御さえ不可能だった。だが、平行宇宙で命を長らえたピーターが現われ、マイルスの能力を引き出そうとする。さらに女性戦士グウェンら異世界のスパイダーマンたちが助っ人に現われるのだった。〔117分〕